Die Akropolis, errichtet an einem der faszinierendsten und eindrucksvollsten Orte des Vorgebirges, entstand als befestigte Zitadelle, die ausschließlich aus den wunderbaren und mächtigen Polygonalmauern besteht – auch Zyklopenmauern genannt, wegen ihres außergewöhnlichen, romantisch vom Mythos umhüllten Ursprungs.
Die Mauern verlaufen an den steilen Hängen des Berges mit einem Umfang von 678 Metern, umschließen eine trapezförmige Fläche von über 18.000 m² und sind im Durchschnitt etwa 2 Meter dick.
Die Lage der Akropolis, fast auf eine natürliche Plattform mit Blick auf das Tyrrhenische Meer gezeichnet, wurde gewählt, weil sie eine bevorzugte Kontrolle über die Küste Latiums bot, sowohl im Süden über den Golf von Terracina als auch im Norden bis zu den Pontinischen Inseln und Anzio. Das war einer der Gründe für die strategische Bedeutung der Stadt Circeii im südlichen Latium seit der Antike.
Die Hauptstraße zur Akropolis folgt etwa der heutigen, die vom Piazzale San Francesco bei der Altstadt in einer Reihe von Kehren zur Nordseite des Mauerrings, der am besten erhaltenen, hinaufführt und ursprünglich durch das Nordtor, den Haupteingang, eintrat.
Vom Nordtor sind die beiden Pfosten aus gut behauenen, perfekt eingepassten Kalksteinblöcken erhalten. Im unteren Teil der Pfosten sind die seitlichen Aussparungen für die Torflügel noch deutlich zu sehen. Die lichte Weite des Tores betrug mindestens 1,32 m, die Mauerstärke hier 2,62 m.
Auch an der Nordostseite wurden die Reste eines kleineren Tores, einer Pforte, gefunden. In antiken Befestigungsmauern war die Pforte ein enger, entlang der Wehrgänge der Wachen versteckter Zugang, der bei einer Belagerung auch als Notausgang oder -eingang dienen konnte.
Wahrscheinlich führte zu diesem Tor ein zweiter Weg zur Akropolis, der den steilen Hang entlang der heutigen Strada del Faro erklomm und an der Pforte auf die Südostseite des Mauerrings traf.
Die Akropolis entstand also als befestigter Ort getrennt von der darunterliegenden Stadt Circeii, und ihre Polygonalmauern sind „jünger“ als die in der Altstadt erhaltenen. Das spricht für ihre Errichtung zu Beginn des 4. Jahrhunderts, glaubhaft um 393 v. Chr., als die „neue“ Kolonie Circeii latinischen Rechts auf der alten aus dem Ende des 6. Jahrhunderts v. Chr., genauer aus der Herrschaft des Tarquinius Superbus, neu gegründet wurde.
Innerhalb des so klar umrissenen Mauerrings gibt es keine Spuren von Wohngebäuden, mit Ausnahme einer Tholos-Zisterne für die Wasserversorgung – ein Hinweis auf die ausschließlich militärische Nutzung des Ortes. Die bis fast zum Gewölbeansatz verschüttete Zisterne besteht aus sorgfältig behauenen, glatten Blöcken. Der Ort muss seit sehr alter Zeit bewohnt gewesen sein, wie ein Keramikfragment aus der Eisenzeit in der Verfüllung der Zisterne zeigt. In den letzten Jahren wurde Keramik derselben Kultur und Epoche auch bei Torre Paola gefunden.